Олег Меньшиков родился 8 ноября 1960 года в подмосковном городе Серпухове. В 1977 году поступил в Московское театральное училище им. Щепкина, по окончании которого был принят в труппу Малого театра. В 1982 году Меньшиков был призван в армию, службу проходил в Центральном театре Советской армии.
В 1985 году по приглашению Валерия Фокина пришел в Московский драматический театр им. Ермоловой, где работал до 1989 года. Затем играл в постановке Петра Фоменко в Театре им. Моссовета, в лондонском театре "Глобус". Участвовал в других проектах.
В 1998 году создал собственную антрепризу "Театральное товарищество 814", где поставил спектакль по пьесе Александра Грибоедова "Горе от ума", в котором исполнил роль Чацкого.
Параллельно с театральными работами Меньшиков много снимается в кино. Популярность и любовь зрителей принесла актеру роль Костика в фильме Михаила Козакова "Покровские ворота" (1982). После этого последовал ряд разноплановых ролей, в том числе в фильмах "По главной улице с оркестром" (1986), "Утомленные солнцем" (1994), "Сибирский цирюльник" (1998), "Восток-Запад" (1999), "Статский советник" (2005), "Легенда №17" (2013).
В 2012 году Олег Меньшиков стал художественным руководителем Театра имени Ермоловой. Это назначение отражало задачи как самого театра, так и Департамента культуры, активно проводившего политику "омоложения" в среде глав столичных театров. В 2011 в "Маяковку", переживавшую на тот момент кризис, пришел Миндаугас Карбаускис, в 2013-м на базе Дома искусств "Кузьминки" возник Губернский театр, дела которого поручили Сергею Безрукову. Кирилл Серебренников преобразовал забытый зрителем Театр имени Гоголя в современную площадку "Гоголь-центр". Меньшиков также оказался в числе тех молодых деятелей, чьи идеи Депкульт счел полезными для глобального развития театральной жизни столицы.
Заслуги Олега Меньшикова перед искусством отмечены множеством театральных и кинематографических наград. Среди них - серебряная медаль имени Довженко и гран-при фестиваля "Кинотавр", профессиональная кинематографическая премия "Ника" и приз "Золотой Овен", российская независимая премия "Триумф" и премия Британской академии театральных искусств имени Лоуренса Оливье.
Олегу Меньшикову присвоено звание Народного артиста Российской Федерации, он трижды лауреат Государственной премии РФ, кавалер ордена Почета.
08 ноября 2015 года